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基于电活性菌群的生物电催化体系的有效构筑及其强化胞外电子传递过程的应用

赵聪媛 ,  张静 ,  陈铮 ,  李建 ,  舒烈琳 ,  纪晓亮

化学进展 ›› 2022, Vol. 34 ›› Issue (2) :397-410

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化学进展 ›› 2022, Vol. 34 ›› Issue (2) :397-410 DOI: 10.7536/PC201221
综述
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基于电活性菌群的生物电催化体系的有效构筑及其强化胞外电子传递过程的应用

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Effective Constructions of Electro-Active Bacteria-Derived Bioelectrocatalysis Systems and Their Applications in Promoting Extracellular Electron Transfer Process

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摘要

传统的电活性微生物(Electro-Active Bacteria,EAB)主导的胞外电子传递(Extracellular Electron Transfer,EET)效率较低,极大程度地限制了微生物电催化在环境及工业中的应用。为打破这一瓶颈,近年来多国科学家尝试开发先进的催化材料以强化生物电催化体系(Bio-Electrocatalytic System,BES)中的电子传递效能。借用材料科学、电微生物学及合成生物学技术等多学科手段尝试将传统无机催化材料及电活性微生物进行理性优化,将有望强化电子的传递通量和效率。这种优化升级推动了传统单一的无机催化材料向活体生物催化材料过渡,并有望朝着向更精细化、智能可控的先进材料升级改造,也为拓展先进材料的规模化应用提供更有利的技术支撑。本文对现阶段几种强化EET的有效手段用以有效构筑BES展开综述,包括了微生物-石墨烯改性复合材料、原位杂化光催化半导体材料自组装微生物、核/壳装配的生物材料及接种基因工程菌等内容,最后总结了微生物活体生物材料所面临的挑战及未来在环境应用中所面临的机遇。

Abstract

The low extracellular electron transfer (EET) efficiency dominated by electro-active bacteria (EAB) in traditional bio-electrocatalytic systems (BESs) has largely restrained the applications of microbial electrocatalysis in environmental and industrial fields. To break this bottleneck, many scientists from the world attempted to develop advanced catalysts to improve the efficiency of electron transfer in BESs. It is expected that rational optimization by multi-disciplines technologies, including material science, electronic microbiology and synthetic biology, will improve the electron flux and efficiency of electron transfer. This optimization might promote the transition from traditional inorganic catalysts towards living catalytic biomaterials which promises to upgrade to be more precise, intelligent and controllable advanced materials in the future. The promotion will provide more beneficial technical support for the large scale application of advanced materials. Herein, this paper summarizes the effective constructions of several kinds of BESs (including employing graphene/microbes composited materials, in-situ semiconducting photocatalytic self-assembled biohybrids, core/shell-coated biohybrids and genetically manipulated engineering strains). In addition, the mechanisms regarding the strategies for strengthening EET are also elaborated in this paper. At last, current challenges that exist for microbes-based living biomaterials and underlying opportunities of biomaterials used in more environmental applications in the future are summarized.

Contents

1 Introduction

2 BESs constructed with EAB and inorganic/organic materials

2.1 Modified graphene improves the performance of BES

2.2 Engineering biohybrids by self-assembling with microorganism and photocatalytic semiconductors

2.3 Core/shell coated biohybrids

3 Improved performance of BES by incubating with genetically manipulated strains

3.1 Enlarged intracellular“electronic pools”

3.2 Manipulation of engineering strains by CRISPR technology

4 Conclusion and outlook

Graphical abstract

关键词

胞外电子传递 / 生物电催化体系 / 半导体材料 / 合成生物学 / 电子流通量

Key words

extracellular electron transfer(EET) / bio-electrocatalytic system(BES) / semiconducting materials / synthetic biology / electron flux

引用本文

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赵聪媛, 张静, 陈铮, 李建, 舒烈琳, 纪晓亮. 基于电活性菌群的生物电催化体系的有效构筑及其强化胞外电子传递过程的应用[J]. 化学进展, 2022, 34(2): 397-410 DOI:10.7536/PC201221
Congyuan Zhao, Jing Zhang, Zheng Chen, Jian Li, Lielin Shu, Xiaoliang Ji. Effective Constructions of Electro-Active Bacteria-Derived Bioelectrocatalysis Systems and Their Applications in Promoting Extracellular Electron Transfer Process[J]. Progress in Chemistry, 2022, 34(2): 397-410 DOI:10.7536/PC201221

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1 引言

微生物的胞外电子传递已涉及多种新能源开发及环境修复等领域,如通过厌氧微生物发酵产氢[1]、产甲烷[2]、降解有机污染物[3]、生物冶金[4]及修复金属污染物[5]等。这些过程主要是通过电活性微生物(EAB)与外界环境实现双向电子及能量交换以实现微生物的电催化过程[6,7]。不能忽视的是,传统的EAB主导的胞外电子转移(EET)效率较低,极大程度上制约了EAB在电催化领域的大规模推广及应用。为突破这一关键技术瓶颈,国内外学者尝试开发先进的催化材料以提升生物电化学体系(Bio-Electrocatalytic System,BES)的电子穿梭速率。值得注意的是,人类从自然界中发现了很多自然演替形成出的多式多样的自组装材料,并发现其优越的催化性能、精密的纳米结构及良好的生物兼容性,迸发出新的设计灵感,推动了材料科学领域从宏观到微观的探索。这些进步也相应地推动了材料科学在BES中的应用。从早期在腐殖质中发现具有电子穿梭效应的醌类化合物[8],到后期从生物质资源化制备得到的生物炭[9],再到近年来兴起的碳催化材料(如石墨烯)等[10,11],这些新的尝试及发现无疑是材料科学及微生物电催化领域发展中里程碑式的标志。不断的探索提升了我们对新材料的认识,激发了科学家们在微米尺度、纳米尺度上完善材料的多方面性能,以实现更多样、更复杂及高要求的BES。

在多数BES中,发生在EAB与胞外电子受体界面之间的电子传递过程是影响电催化性能的关键环节[12,13]。特别是受电活性氧化还原蛋白的界面取向影响[14,15],传统单一的无机催化材料很难有效地促成滞留在界面间缓慢传递电子的有效释放,这很大程度上成为限制BES走向应用的瓶颈。考虑到反应物在BES中复杂的空间分布,为提升酶促反应,科学家们逐渐尝试对无机催化材料进行表面修饰,并试图在功能材料上原位接枝EAB以提升材料的生物兼容性[16,17]。这极大程度促进了生物膜在电极材料表面的富集生长,提高了能量的转换效率,实现了催化材料的转型。

微生物是精细、智能的生命有机体代表,其可以通过胞内代谢调控对外电子传递通量。可以理性地设想:如果借用特定的生物学改造技术对特定的微生物元器件进行设计重构或功能强化将有望打破传统EET效率低的“壁垒”。考虑到,日趋严峻的能源需求及传统的微生物电催化体系效率较低[18,19],极其有必要构建起高性能、精细化、低耗且可持续的先进电催化体系以满足工程实践的需求。为此,多国科学家们开始尝试利用合成生物学手段助力于新型BES的构筑,为开发新能源及合成高附加值产品等领域燃起希望的“曙光”[20⇓⇓~23]。随着合成生物学技术的不断尝试与探索,科学界对先进材料的概念与定义有了新的界定,也不断提升了人们对新材料功能与应用的认识[24],甚至为强化活体生物材料的性能,通过将有机微生物个体与无机催化材料实现“亲密共筑”以达到取长补短、锦上添花的效果[22,25]。比如,在电活性蛋白与外源无机催化材料电极之间搭建起“分子桥梁”,在分子水平上强化了电子供体/电子受体之间的原位电子转移能力,在微纳米尺度上缩短了反应时间,提升BES的电催化性能[26,27]。可见,将有机生命体与无机高性能催化材料相结合,实现微生物活体生物材料的有效构筑,将为设计出更先进智能的生物材料涌入创新源泉并注入活力,有望促进活体催化材料向更加智能的先进材料升级。

本文将综合已报道的研究与本团队的前期工作,围绕几种典型BES的构建及其应用展开论述,旨在探讨其在强化EET过程中的作用机制。特别地,本文基于电微生物学及合成生物角度出发,对构筑起更先进、智能的微生物活体催化材料做出展望,以期对未来“生物灵感或生物仿生材料”做出更科学和合理的诠释,并为未来新能源开发及环境污染治理开辟更广阔的发展前景。

2 基于微生物-有机/无机材料构筑的BES

2.1 微生物-石墨烯的改性复合材料

2.1.1 石墨烯表面修饰/负载醌类化合物的复合材料

在传统的BES中,往往通过添加可溶的醌类化合物(如蒽醌-2,6磺酸钠 [Anthraquinone-2,6-disulphonate,AQDS]、蒽醌-2,6磺酸钠[Anthraquinone-2-sulfonate,AQS]及2-羟基-1,4-萘醌 [HNQ]等)来强化EET[8]。但是,这些醌类化合物往往可溶且难被生化降解,二次回收较难,工程应用中往往受限。石墨烯是一种新型的以碳原子紧密堆积形成一种二维的包含了单层或者多层晶格的结构物质[28],具有超大比表面和高机械强度等特点[29]。另外,石墨烯带有表面醌/半醌类基团及导电性能等特征[30⇓~32],在EET过程中可能展现出独特的潜能[33⇓~35]。受其鼓舞,有研究者试图将可溶的醌类化合物负载在石墨烯表面制备出固态且可回收的电子穿梭材料,从而避免了醌类化合物的二次污染。

近年来,不少研究将石墨烯与微生物实现有力兼容并制备出高性能材料用于强化EET过程。周洋等[36]采用高分子材料聚氨酯(Poly Urethane Foam,PUF)将AQS负载到还原氧化石墨烯(reduced Graphene Oxide,rGO)表面得到新型复合材料(AQS-rGO-PUF)用于探索对偶氮染料酸性红的微生物脱色应用。复合材料层中的AQS和rGO在电子传递间达到亲密协同效果,使得复合材料催化酸性红降解的去除效率较单独添加AQS-PUF和rGO-PUF复合材料分别提高了1.5倍和5.5倍。与之相似,本课题组先前将AQDS修饰负载到rGO上得到AQDS-rGO复合材料,用于促进淹水高砷土壤中As(V)/Fe(Ⅲ)的微生物还原释放[37],结果发现添加该复合材料处理后,土壤中As(V)和Fe(Ⅲ)的还原释放量分别是对照组的2.5倍和1.6倍。另外,本课题组又以氧化石墨烯(Graphene Oxide,GO)为模板材料,通过添加聚乙烯醇(Polyvinyl Alcohol,PVA),制备出HNQ与GO的新型复合材料(HNQ-PVA-GO)(图1),强化了Shewanella xiamenensis对Cr(Ⅵ)的还原去除[38],结果发现添加该复合材料能在72 h内将废水中含有的50 mg/L Cr(Ⅵ)彻底还原去除,Cr(Ⅵ)的还原效率较对照组提高了3.8倍,并且该复合材料可被循环使用3次。可见,将石墨烯与醌类物质相复合形成新型复合材料极大拓展了石墨烯在环境污染修复中的应用潜能,并为进一步环境污染治理提供必要的技术基础。

2.1.2 GO表面异质结固定活性酶/微生物的活体材料

GO具有的超强比表面能为微生物与反应物相互作用提供更多接触的活性位点,构筑起更多有利的电子穿梭“渠道”。对此,科研工作者将目光聚焦在将GO与酶/微生物耦合对接制备出复合活体材料。对此,研究以二维的石墨烯为基底,将不同性质的酶或微生物在水平或者垂直方向有序地堆叠在石墨烯上,从而形成性质相异的材料间共聚相结合的特殊结构(即异质结)。早期,欧阳科等[39]以磁性GO为载体制备出磁性GO固定化漆酶(Laccase)材料并考察对双酚A (BisphenolA,BPA)的降解效能,结果发现:被负载后的漆酶相比游离漆酶对酸的适应能力、耐热性及贮存稳定性均有所提高,并且当用于催化降解BPA重复10次后,漆酶的活性仍然保持原有活性的82%。Rouhani等[40]将磁性铁酸铜(CuFe2O4)纳米颗粒、GO及漆酶通过化学交联法实现有效配位组装,得到的新型催化剂GO-CuFe2O4-Laccase可重复高效催化合成4,4'-磺酰基二苯酚(重复利用10次后,固定化漆酶的活性仍达到初始活性的80%)。可见,通过异质结固定小分子的活性酶在GO表面不仅可维持酶分子的独立结构,避免团聚,还提高了固定化酶的稳定性,并强化了微环境下(亲/疏水性)酶分子与反应物之间作用的活化能。此外,本课题组还通过表面接枝技术将S. xiamenensis与GO实现有序排列,制备出GO-S.xiamenensis复合活体催化材料用于强化促进废水中Cr(Ⅵ)的还原去除(图2)[41]。GO的超大比表面及PVA良好的生物兼容特性,使得S. xiamenensis在重复循环使用中不断堆积形成厚实的生物膜,从而在治理体系中集结了更多“治理者”。更令人欣喜的是,该活体材料的处理体系不但克服了传统BES多数局限在缺氧环境反应的瓶颈,而且随着循环次数增多,所回收的材料催化性能也不断升级。因此,将活性酶或EAB异质结固定在GO表面制备出活体复合材料不仅一定程度上维持了酶及EAB的活性,而且进一步为EET提供更多畅通的电子传递通道,并提高了材料可循环使用次数,为投入实际应用提供可能性。

2.2 原位杂化光催化半导体材料自组装微生物

2.2.1 半导体光催化材料自组装非光合微生物的有机-无机杂化体

在自然环境下半导体矿物发生的光催化过程与微生物的EET过程一定程度上能形成构效关联的亲密耦合关系[42⇓~44]。这种源于自然界自主进化得到的多级自组装配而成的亲密关系也为先进材料的理性设计赋予了更多灵感。近年来,通过这种新型杂化体利用光能催化合成特定化学品成为了新兴的研究热点[23]。将半导体纳米粒子原位接枝到微生物的细胞膜表面形成特殊的杂化体,实现了无机催化材料和有机微生物的优势互补,推动了物质由无机向有机的升级转化。在EAB的胞外呼吸途径中,电子供给多数是通过EAB消耗低分子有机物而释放出生物源电子(Bio-electron)以完成生命代谢[45]。相比之下,半导体材料在光激发辐射下能产生光电子-空穴对。由于强氧化性的光空穴(h+)经一定还原剂(如半胱氨酸等)俘获猝灭后能有效分离释放出光电子(Photoelectron),从而补偿了物质还原转化所需的电子供应源[46]。因此,将半导体材料原位杂化自组装到EAB细胞膜表面后,在特定的光激发下,EAB接收从半导体材料导带传递到外膜蛋白的光电子,强化了电子流的输出。此外,光电子的电势要更低于绝大多数生物药剂的电势[47],这将更有利于物质的还原转化。因此,这种杂化体通过获取光能不但节约了对有机碳源消耗的经济成本,而且整个过程中未对环境造成负担,对未来的环境工程应用极具意义。

但是,如何建立起可靠且构效关联的直接耦合体系并使这种新型的杂化BES得到充分应用呢?首先,从材料设计角度出发,绿色、可持续及高效一直是光催化材料发展追求的重要目标。从整体来看,EAB是整个杂化体的“主体构件”,而纳米半导体材料是杂化体中的“关键配件”(图3)。那么,如何选择理想的半导体材料,实现高效光催化并与EAB亲密兼容建立起协调机制是制约杂化体性能的最关键因素。带隙能量及光谱响应范围一直是光催化关注的焦点。相较其他常见的半导体材料(如TiO2纳米粒子的能带间隙为3.2 eV),CdS纳米粒子的带隙能量更窄(仅2.4 eV),更有利于激发产生光电子/空穴对[48];在光谱响应范围上,纳米TiO2只对波长<387 nm的紫外光有响应且紫外光更容易对微生物细胞产生破坏[51]。然而,CdS纳米粒子与可见光响应并具有更宽的光谱响应范围,表现出更优越的生物兼容性,是用于杂化体组装的理想半导体纳米材料。现阶段,已有大量研究通过光催化纳米CdS来实现光降解有机物、水裂解制氢及制备碳氢燃料等[52⇓~54]。因此,从电微生物学角度拓展,构建起新型的无机/有机杂化复合体系以强化EET,势必在未来的环境工程应用中能更大程度地挖掘其潜力。

2.2.2 新型无机-有机杂化体在环境工程的应用

微生物/半导体杂化体拥有较强的光吸收能力、良好的生物相容性和可重复利用率等优点,这让科学家们尝试将其应用至诸多环境领域中。杨培东等[46]成功诱导Moorella thermoacetica光敏化,利用沉积在菌体表面的CdS纳米颗粒作为光收集器来获取光电子以促进CO2生物还原合成乙酸。结果发现:该杂化体的量子产率高达1.6%(达到了与藻类植物年均量子产率的同等数量级)。叶捷等[55]开发出了具有高机械抗性的Methanosarcina barkeri-CdS杂化体并用于光合吸收CO2产CH4。其中,菌体表面的膜蛋白(如H2ase等)是光电子转移的重要载体。杂化体在光照条件下的CH4生成速率(0.19 mol/h)与植物相当,mcrA基因拷贝数增加1.5倍。Wang等[56]发现光电子甚至促进了Rhodopseudomonas palustris-CdS NPs杂化体在固氮过程中生物量的富集(是对照组的1.5倍),并且增强了固氮酶活性,增大了产氢量并相应增加了还原当量,强化了胞内氨及L-氨基酸的富集,使光合速率提高了6.73%。此外,这类杂化体还在制氢、产乙烯及聚羟基丁酸酯(Polyhydroxybutyrate,PHB)等高附加值有机产品合成方面得到成功应用(表1)。在环境污染治理中,Huang等[57]报道了在不添加有机碳源的情况下,G. sulfurreducens-CdS杂化体仍然在光驱动下直接利用光电子实现对甲基橙(Methyl Orange,MO)的还原去除。其中,菌体的胞外膜蛋白OmcB是连接光电子与胞外电子受体间传递的重要“枢纽”。值得关注的是,杂化体降解去除MO的最大动力学常数可达到1.441 h-1(为现有文献报道中最高的反应常数),这也为未来的污水治理提供了新的思路。

总体来看,通过架构起光催化半导体杂化自组装微生物的BES可有效地强化电子转移,充分实现了光能→电能→化学能的转化。因此,将传统单一的光催化材料进行优化升级并赋予更多的生物灵感,实现催化材料的活体升级转变,促进了生命科学与材料科学的有机融合,也为新能源开发及环境污染治理开辟了更广阔的应用前景。值得一提的是:现阶段所报道的杂化体中,多选择以半导体CdS纳米粒子作为组装材料。这种局限其实很大程度取决于微生物对“受配对象”(即半导体材料)的可兼容程度。2018年,哈佛大学Joshi等将纳米磷化铟(InP)杂化组装到酿酒酵母上[58],通过InP加光能以替代传统戊糖磷酸途径为莽草酸(一些药物和精细化学品通用的重要前体化合物)的合成提供还原力,从而最大程度地促进了杂化体生产出更多的莽草酸(产量是单纯依靠酿酒酵母合成的24倍)。因此,如果能选出更多匹配的半导体材料与EAB,使发生在光催化过程与微生物的EET过程中的电子传递实现协调互补,将有望提升杂化体的功能属性并丰富其环境应用,这也是未来光催化杂化体设计所需要面临思考和解决的一大问题。

2.3 核/壳结构装配的杂化体

2.3.1 金属有机骨架包裹的生物杂化体系

EAB既是承载整个杂化体的主体构件,又是整个体系中最脆弱的组成部分。特别是,半导体材料在光激发产生光电子的同时,还伴随释放出大量具有氧化活性的h+ (如活性氧基团,Reactive Oxygen Species,ROS)不利于末段产品的合成及微生物的代谢生长(如干扰细胞代谢及破坏细胞组织等)[72,73]。对此,在以往的杂化体系中往往通过添加具有还原能力的“牺牲试剂”(如半胱氨酸等)以猝灭h+来保证光电子流的有效释放[67]。但是,这种处理方法往往造成对牺牲试剂的过度依赖,并增加经济处理成本,不利于杂化体的循环经济利用。为打破这一局限,一些科学家另辟蹊径——他们借助于有机配体与金属离子通过自组装形成的具有周期性网络结构的金属-有机骨架(Metal-Organic Framework,MOF)给脆弱敏感的EAB穿上了“盔甲”。由于MOF材料具有大比表面及多孔道等特点[74],不仅能有效地保护EAB免受光h+侵蚀,而且还保障了释放的电子流在分子尺度上的多孔道传递输出。例如,Liang等[75]在酵母菌外包裹沸石咪唑酯骨架-8(Zeolitic Imidazolate Frame-Work-8,ZIF-8)从而使β-半乳糖苷酶(一种非天然酶)不被酵母菌降解。Ji等[69]利用单层MOF[Zr6O4(OH)4(BTB)2(OH)6(H2O)6]替代氧化锆纳米粒子来包裹Morella thermoacetica (图4)。令人欣喜的是,他们发现实验组较对照组的微生物死亡率显著降低了5倍且催化CO2合成乙酸的时间还缩短了50%;另外,由于MOF的可拓扑及延展性,不但被包裹的细胞能伸长分离,而且MOF包裹的细胞在后期的扩增繁殖中还能持续维持至下一代。

2.3.2 纳米酶涂层的生物杂化体系

MOF的制备流程相对复杂并且合成成本较高,一定程度上也制约了杂化体的经济适用性。相比之下,纳米酶不但在极端环境下仍可保持相对较高的稳定性,而且合成过程条件可控,并且其催化能力具有可协调性。正是这些优点使其备受关注[77]。为此,采用超氧化物歧化酶及过氧化氢酶等生物酶活性分子原位负载在生物杂化体上则备受青睐。尤其是采用携带多种催化酶活性的纳米酶分子(如CeO2、Co3O4、MnFe2O4、V2O5、Fe3O4及MnOx等纳米酶)备受关注。陈翔宇等[70]将Mn3O4纳米酶原位负载在Thiobacillus denitrificans-CdS杂化体表面。T. denitrificans-CdS杂化体经Mn3O4涂层包裹后,即时地消除了在光电反硝化过程中产生的ROS(其中·OH及H2O2浓度分别降低了90%与26%,而N O 3 -还原速率提高28%,N2O排放率降低78%,如图5)。这种独特的纳米酶涂层不仅保证了EAB代谢能力不受损伤,而且还有效地保留了微生物的反硝化过程与CdS量子点光催化反应的同时运行。可见,原位负载纳米酶至杂化体不仅在合成过程中操作易行、经济费用较低,同时还极大程度地提升了材料的适用性,促进了光能向化学能的高效、选择性转化。

2.3.3 电子捕集器构筑的生物杂化体系

在传统的生物/非生物界面中,较低的电子交换效率主要受限于两方面原因。一方面由于EAB细胞具有“3D柔性”的特征,这使得大部分EAB细胞表面的电子传递通道难以与“2D刚性”的非生物界面(如外源电极或电子受体等)发生有效的接触,从而导致界面电子传递受限。对此,Du等[78]利用具有良好生物相容性的高分子材料聚多巴胺(Polydopamine,PDA)作为涂层来包裹EAB,结果发现PDA包裹的电活性生物膜在不同的酸碱度下依旧生长良好,并且在强酸环境下经PDA包裹的阳极较对照组所产生的电流密度要高出19倍。可见,将有机涂层包裹于EAB细胞外层将极大程度地为实现电子在EAB的细胞膜外层与外界电极间的有效传递开凿出更多通道。另一方面,细胞周质空间缺少可以跨膜传递电子的通道,导致电子滞留在细胞周质空间区并形成“电子阱”,从而弱化了对外输出的电子流。为打破这一瓶颈,雍阳春等[79]提出了“将电极建在细胞上”的新思想,在单个S. oneidensis MR-1细胞上原位构建起了“单细胞原位电子捕集器”(图6)。首先通过PDA在细胞表面原位聚合组装,构筑起“S捕集器”,实现了高效电子跨膜传输;另外,还通过EAB矿化调节FeS纳米粒子在细胞表面和周质空间原位组装,构筑起了“SP捕集器”,而这种装配能与周质空间的电子通道蛋白一起形成杂合的“蛋白-FeS”跨膜电子通道,从而将原本“闲置”在“电子阱”内的电子传输到胞外,实现了导电微/纳界面的完整互连,提高了界面电子传输的效率。值得注意的是,他们将合成的S. oneidensis@SP复合生物体接种至微生物燃料电池(Microbial Fuel Cells,MFCs)中发现电流输出明显增强,并且获得的最大输出功率达到3.21 W/m2,是接种野生菌株MFC所对应功率密度(0.207 W/m2)的15.7倍,也是现阶段所报道接种S. oneidensis的MFC获得的最高输出功率。

可见,这种“自下而上”组装出来的新型“壳结构”杂化体更显著地突出了电容量大、导电性高、稳定性强等优点,开辟了在单细胞水平上生物/非生物界面之间电子传递强化的新途径。因此,在EAB细胞外包裹上一层“柔性可塑”的有机涂层将有利地改善生物/非生物的电子界面,从而使界面电子传递效率提高并提升BES的性能。这种提升不仅有利于未来构建出更先进的生物电子元器件,也有望为未来的环境修复及光/电杂合生物催化带来新的机遇。

3 基因工程菌强化EET过程

3.1 扩大胞内“电子池”容量

无论是单一的BES还是杂化的BES,EAB一直是电子的重要生产者及释放者,其生理活性及其与电极界面之间的电子传递效应极大程度地制约着BES的效能。对此,倘若能通过精准有效地“重塑”BES的“主体构件”将有助于实现EAB的功能强化及提高电催化体系的电子传递效能。EAB的细胞内膜、周质空间及细胞质上密集地分布大量氧化还原蛋白可以作为EAB胞内电子对外传递的重要“电子池”。比如,Shewanella属可以通过自身分泌黄素来促进EET过程[80]。另外,存在于Shewanella属的内源性氧化态辅酶因子(Nicotinamide Adenine Dinucleotide,NAD+)还能通过氧化有机物获得电子生成还原型辅酶因子(Reduced Form of NAD,NADH)为还原反应提供更多的还原力[81]。因此,扩大这些胞内“电子池”容量可以成为提升EET效率的一种有效方法。

2015年,Yang等[83]成功地将Bacillus subtilis的黄素合成基因簇异源性表达到底盘生物S. oneidensis MR-1上,使改造工程菌的黄素分泌量增加了26倍,强化了双向EET效率且EET效率提高了15.5倍。2017年,俞汉青等[84]通过过表达黄素编码基因簇(ribD-ribC-ribBA-ribE)及金属还原蛋白编码基因簇(mtrC-mtrA-mtrB)实现对S. oneidensis MR-1的定向改造,结果发现接种基因工程菌株后:MFC在20 h后电流强度达到188 mA/m2。宋浩等[82]采用合成生物学模块化工程策略对EAB细胞进行优化。他们从S. oneidensis MR-1的遗传基因着手,从NAD+的从头合成路径、补救合成路径及通用合成路径这3条路径分别对S. oneidensis MR-1胞内的16个NADH生成相关基因进行过表达,实现了对该菌株的代谢优化与重构。研究发现胞内电子载体NAD+的总量得以明显扩充,NADH含量提高了1.2倍,NADH/NAD+比值提高4.3倍,强化了底物的消耗速率,显著提升了EET速率(图7a)。特别是,接种了基于模块化组装ycel、pncB、nadM、nadD*及 nadE*编码基因过表达的工程菌株(图7b)所得到的MFC最大输出电压及乳酸消耗率较野生菌株培养的MFC分别显著提高了150%和35%(图7c,d)。

可见,借助基因编辑技术有效地提升了EAB的可塑性,并极大程度促进了BES的催化性能,这将有利于未来的环境污染治理及能源利用。

3.2 CRISPR平台在构建基因工程菌株中的应用

在BES中,EAB的氧化还原蛋白在电极表面的良好取向是实现蛋白质与电极之间直接快速电子传递的重要前提[85⇓~87]。对此,如果能对接收终端电子受体的目的编码基因进行精准优化及调控,势必能有效提高EAB的EET能力[83]。不同氧化还原蛋白的特异性差异易造成各蛋白代谢产生的电子流将导入胞外所对应的不同电子受体[85]。毋庸置疑,如果胞内电子流的对外释放过于分散,容易造成电子流浪费并导致输送给胞外目标终端电子受体的电子流通量大大降低,最终弱化电子传递效率。首先,如果能先筛分过滤掉假定竞争电子相关的功能蛋白,这将有效地切断电子在胞内分散传递的途径。其次,再通过有效地识别电子传递的靶向基因并使其过表达,又可以进一步促进胞内电子流最大限度地定向传导至胞外目标电子受体。为此,若能通过以上两条途径的协同调控,无疑使EET靶向传递途径的效能得到极大的提升。

近年来,随着规律间隔成簇短回文重复序列关联相关基因编辑(Clustered Regularly Interspaced Short Palindromic Repeats,CRISP)的兴起,有越来越多的研究人员开始把目光聚焦在采用CRISPR/Cas系统平台,将可编程基因组元件进行组合装配,并致力于新型工程菌株的改造上[88,89]。通过该技术可进一步优化调控基因回路的“代谢流”,使细胞工厂得以优化并促进胞外电子流的扩容。最近,已有研究者开始着手对该技术的改性进行了探索性的尝试[90,91]。

近年来,已有研究报道了CRISPR的基因编辑技术应用于抗性基因的识别和降解,甚至对细菌内的抗性基因进行敲除以阻止抗性基因的水平转移等[92,93]。如Wu等[91]通过CRISPR干扰(CRISPRi)技术来快速鉴定出A. hydrophilia ATCC7966与砷转移相关的功能基因。Li等[90]创造性地提出了CRISPR-ddAsCpf1基因网络平台构建策略,并通过“筛分-诊断-验证”等有效手段对S. oneidensis MR-1胞内10种竞争电子传递的末段还原酶进行有效抑制并对几种靶向电子传递的转录蛋白进行过表达(图8a,b),定向强化了S. oneidensis MR-1的胞外电子流。借助该策略能有效地构建起大型EET网络并大幅提升了EET能力。其中,3种靶向基因(fccA、dmsE及cctA)过表达得到的基因工程菌对MO的还原速率提高了至少3倍,而5种(so0717、napB、dmsE、so2930及nrfA,图8c,d)靶向基因过表达的工程菌得到的Cr(Ⅵ)还原效率至少提升了25%(尤其是dmsE基因改造菌株的Cr(Ⅵ)还原效率最高,显著提升了38.14%,图8e,f)。可见,基于基因模块化操作的战略能精准、有效地提高或抑制特定靶向基因的表达水平,提升环境功能微生物的相关功能,强化了目的终端电子受体所接收电子的有效性。这将对促进EAB的功能优化及其BES的能量回收及高附加值产品的合成过程有极其重要的战略意义。

当然,现阶段报道的EAB基因工程改造策略很多。比如,通过微生物间的群体感应以释放化学信号来协调EAB的群体行为也是调控基因回路的有效手段之一[94]。群体感应释放的化学信号分子一定程度上能促进细胞间的交流,增强EAB的活性、增殖能力、生存能力和聚集性,从而提升相关基因的表达[95]。总之,当前背景下,发展与拓宽有效的合成生物学的步伐仍需加快。特别是,如何借助有效的合成生物学手段并发挥各自的技术优势,还需要科研人员投入更多的时间与精力到整体基因线路的设计上。

4 结论与展望

本文总结了现阶段几类BES的有效构筑及其用于强化EET的环境应用。尤其是聚焦于新型无机/有机杂化的活体复合材料用于强化电子传递通量和效率,阐明了构筑活体杂化材料的关键技术、优异性能及突破性进展,并指明其未来可能的环境应用方向。考虑到BES的多样性及未来的规模化应用,我们对这一领域未来的发展方向作了以下简单的展望。

1) 基于EAB改造设计的思考:首先在科学、理性、安全可靠的前提下,对EAB进行设计重构,实现对细胞元器件的精细化、标准化及去耦合化,强化细胞器功能应用以突破EET效率低,提高胞内/胞外电子的传递通量,不断拓宽可利用的碳谱范围,激活EAB的代谢通路,实现目标产物自上而下的设计表达。

2) 基于构效关联活体杂化复合材料的设计思考:要从主体构件和精细配件两方面入手,实现从整体到局部的多级组合装配。借用丰富的生物信息学及基因组工具箱,并精细调控修饰环境友好材料的催化性能,撮合更多理想的微生物与先进催化材料实现接枝组装,最大限度提高可释放的电子源泉。

3) 基于BES的工程化应用思考:虽然在实验室中利用细胞工厂生产各种化合物不难,但是,生物化工行业的要求是建立在成本可控的前提下实现规模的放大。倘若解决不了成本和规模放大方面的问题,也将限制实际应用的意义。虽然目前开展的很多基础研究已经验证其科学可行性,但更迫切需要进行更多大规模的中试试验,突破“从实验室到工业化”的转变。

4) 基于材料科学与其他领域学科的交叉融合及应用拓展思考:先进材料的设计合成必须以追求高精度、多功能、智能化及可再生为发展导向。让多学科融合的思想碰撞出智慧的火花,促进活体生物材料的智能化升级。现阶段,微生物/半导体的杂化体已经在人工固碳、固氮方面已经取得显著突破。这些成功将对未来如何结合有效的BES以促进粮食增产丰收并实现农业脱贫带来重要启示。尤其是如何实现从微小的“超级微生物”到大规模的“超级工厂”的过渡升级将成为未来提高作物产量的重要途径之一。因此,通过融合多学科交叉的关键技术以提高光合作用效率将为长期稳定地提升未来农业发展提供重要理论依据及技术支撑。

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基金资助

“光健康”国家重点研发计划(2017YFB0403700)

浙江省公益技术应用研究项目(LGF22E080002)

浙江省教育厅一般科研项目(Y202045506)

国家自然科学基金项目(41807035)

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